鯨鯊吃磷蝦、蟹幼體、海蜇、沙丁魚、鳳尾魚、鯖魚、小金槍魚、魷魚、藻類、小型章魚、螃蟹、魚卵等。
鯨鯊是濾食動物，以浮游生物、巨大的藻類、磷蝦與小型的自遊動物（例如小型烏賊與脊椎動物）為食。它們的牙齒不是扮演覓食的功用，事實上它的尺寸並不大。取而代之的是：鯨鯊吸進一口水，閉上嘴巴，然後從鰓來排出水。在嘴巴關閉與鰓蓋打開之間的短暫期間，浮游生物就被排列在鰓與咽喉的皮質鱗突（dermaldenticles）所困住。這個類似過濾器般的器官是鰓耙的獨特變異，可以阻止任何大於2至3毫米的物體通過，液體則會被排出。任何被鰓條之間的過濾器官所阻塞的物體會被鯨鯊吞下去。鯨鯊曾被觀察到“咳嗽”的行為，推測這是清理累積在鰓耙中的食物的方式。
鯨鯊聚集在貝里斯加勒比地區海域的礁石區，捕食巨大巴西笛鯛的魚卵，這些卵會出現在5、6、7月的滿月與弦月之間。鯨鯊的主要食物是磷蝦、蟹幼體、海蜇、沙丁魚、鳳尾魚、鯖魚、小金槍魚和魷魚。
鯨鯊是種活躍的濾食生物，靠着嗅覺來攻擊浮游生物或魚類這些目標。鯨鯊在覓食時不需要向前游泳，它們經常被觀察到上下襬動着來吸入海水與排出它來得到食物。這與姥鯊完全相反，它們是温和的濾食者而且並不會吸入海水，它們靠游泳迫使海水通過鰓。英國廣播公司的自然紀錄片《行星地球》曾拍攝到一隻正在捕食小型魚類的鯨鯊。
